2020년 국내 비래 벼멸구와 흰등멸구의 약제 저항성 점 돌연변이 조사

서 론

쌀은 세계 주요 식량 작물 중 하나로 세계 식량 안보에 필수적이다(Long-ping, 2014). 이러한 쌀 생산에 문제가 되는 해충인 벼멸구(Nilaparvata lugens)와 흰등멸구(Sogatella furcifera)는 아시아에서 발생하며, 국내에서는 월동이 불가하여 매년 초여름부터 중국 남부나 베트남을 비롯한 월동지역에서 장거리로 이동 후 한국과 일본 등 동아시아 온대지역에서 증식하여 피해를 준다(Kisimoto, 1991; Kisimoto and Sogawa, 1995; Otuka et al, 2005; Lao et al., 2015). 국내에서는 월동이 불가하기 때문에 두 해충 모두 장시형의 형태로 국내에 비래한다. 장시형의 경우 육지와 바다를 가로질러 수 천 km의 이동이 가능하고, 산란 전 기간(pre-oviposition period)도 약 한 달 정도 길어진다고 보고되었다(Denno et al., 1989; Denno and Roderick, 1990; Riley et al., 1991). 비래 후 정착한 멸구류에서는 단시형이 발생하는데, 이 경우 빠른 발달과 강한 번식능력을 가지므로 개체군 확장에 강하다고 알려져 있다(Denno and Roderick, 1990). 멸구류의 지속적인 체관부 수액의 흡즙으로 벼가 노랗게 변하고 빠르게 말라 넓은 범위의 벼가 갈색으로 변하는 집중고사현상(hopper burn)이 나타나, 심각한 피해를 주며(Zhao et al., 1991; Reddy et al., 2016), 직접적으로 벼를 흡즙하는 것 외에도 바이러스성 질병을 전파하여 피해를 주기도 한다(Chen et al., 1978; Ling et al., 1978). 벼멸구가 매개체로 전파하는 바이러스병은 rice grassy stunt virus (RGSV)와 rice ragged stunt virus (RRSV)가 있는데, Phenuiviridae과 Tenuivirus 속에 속하는 RGSV는 베트남 남부, 대만, 중국, 일본 등 동남아시아에서 보고되었고, Reoviridae과 Oryzavirus 속에 속하는 RRSV는 베트남 남부와 말레이시아에서 보고되었다(Palmer and Rao, 1981; Cabauatan et al., 2009; Jegadeeswaran et al., 2014). 흰등멸구의 경우에도 southern rice black-streaked dwarf virus (SRBSDV)를 매개한다고 알려져 있다(Zhou et al., 2008). Reoviridae 과 Fijivirus 속의 SRBSDV는 벼에 큰 손실을 주며 중국과 일본, 베트남에서의 발생이 보고되었다(Zhou et al., 2008; Matsukura et al., 2013). 이렇게 멸구류의 피해를 받은 벼는 정상적인 발육과 성장이 방해되며, 곡물의 수확량이 감소하여 연간 수십억 달러의 경제적 손실을 초래할 수 있다(Heinrichs, 1994; Cheng, 2009; Lamba and Dono, 2021).

일반적으로 벼 재배지에서는 벼멸구와 흰등멸구를 제어하기 위해 화학적 방제법에 의존하고 있다(Fahad et al., 2015; Garrood et al., 2016). 두 비래 해충은 장거리 비행이라는 특성과 함께 환경 변화에 빠르게 적응할 수 있어, 이는 살충제 저항성이 퍼지는 커다란 요인이 된다(Denholm et al., 2002; Liu et al., 2017). 현재 멸구류는 다양한 화학적 방제제의 남용으로 인해 유기인계, 카바메이트계, 페닐피라졸계, 네오니코티노이드계 살충제와 곤충성장조절제에 대한 다양한 저항성 발달이 보고되었다(Endo et al., 1988; Yoo et al., 1997; Tang et al., 2010; Matsumura et al., 2014; Mu et al., 2016; Zhang et al., 2016a). 일반적으로 곤충의 살충제 저항성은 무독화 효소 유전자와 작용점 유전자에 돌연변이를 일으켜 나타난다고 보고되었다(Heckel, 2012; Sparks and Nauen, 2015), 벼멸구의 경우 nicotinic acetylcholine receptor (nAChR)에 작용하는 네오니코티노이드계의 imidacloprid와 clothianidin의 저항성 점 돌연변이 Y151S가 보고되었으며(Liu et al., 2005), 아세틸콜린에스터라제(AChEs)를 저해하는 카바메이트계 carbofuran과 유기인계 chlorpyrifos의 저항성 점 돌연변이 G119A/S, F/Y330S, F331C/H 그리고 H/I332L가 보고되었다(Kwon et al., 2012a; Zhang et al., 2017). 또한 GABA-gated chloride channel을 막는 페닐피라졸계 fipronil의 저항성 점 돌연변이 A301S가 확인되었다(Zhang et al., 2016b). 흰등멸구의 경우에도 fipronil의 저항성 점 돌연변이 A301N과 R340Q가 보고되었으며(Nakao et al., 2012; Nakao and Hirase, 2013), chlorpyrifos의 저항성점 돌연변이 S298P가 보고되었다(He et al., 2015). 비래 해충은 발생하는 국가마다 사용하는 살충제의 선택 및 적용방식과 빈도의 차이가 있으므로 비래한 후의 해충을 효율적으로 관리하기 위해서는 다양한 살충제에 대한 저항성 수준을 모니터링 해야 하며, 이를 통해 대체 방제 전략을 세우면서 저항성 발달을 늦출 수 있다(Prabhaker et al., 1992; Min et al., 2014). 그러나 생물검정을 통한 모니터링은 비래 해충의 특성상 살아있는 적절한 수의 개체를 조기에 확보하기 어려우므로 소수의 개체로 초기에 저항성 발달을 진단할 수 있는 저항성 분자진단이 필요하다(Min et al., 2014).

따라서 본 연구에서는 우리나라 서해안 및 남해안 지역을 중심으로 벼멸구와 흰등멸구를 채집하여 약제작용점 (AChEs, nAChR, GABA)의 점 돌연변이 분석을 통한 저항성 발달 수준을 평가하였다.

재료 및 방법

벼멸구 및 흰등멸구 채집

실험에 사용된 흰등멸구 RDA 집단은 농촌진흥청에서 분양 받아 2020년부터 약제 처리 없이 누대 사육한 것을 사용하였다. 야외 집단 채집은 2020년 07월 ~ 09월까지 경남 고성, 남해, 밀양, 사천, 전남 진도, 전북 고창, 충남 보령, 사천, 태안 그리고 제주특별자치도의 제주에서 직접 포충망을 이용하거나, 협력 기관의 도움을 받아 스마트 공중 포집기인 smart sky net trap (SSNT) (섬진이앤아이티, 서울)을 통해 채집하였다(Table 1). 실내 사육 조건은 온도 25~30^oC, 광주기 16L : 8D, 상대습도 60~70%의 조건으로 벼 유묘(Oryza sativa)를 먹이로 사육하였다.

Table 1.

Information of planthopper populations which collected in Korea

저항성 점 돌연변이 조사

벼멸구와 흰등멸구는 각 집단별로 10-20마리를 분석에 이용하였으며, genomic DNA는 G-spin^TM Total DNA Extraction Mini Kit (Intron, Seongnam, Korea) 를 이용하여 추출하였다. Total RNA는 easy-spin^TM Total RNA Extraction Kit (Intron, Seongnam, Korea)을 이용하여 추출하였으며 cDNA는 ReverTra Ace^TM qPCR RT Master Mix with gDNA Remover (TOYOBO, Osaka, Japan)를 이용하여 합성한 후 PCR에 이용하였다. 저항성 관련 점 돌연변이는 AChE, nAChR, GABA gene을 Table 2와 3의 primer를 이용하여 각각의 조건에 맞게 반응시킨 후, Bioneer (Daejeon, Korea)와 Macrogen (Seoul, Korea)에 sequence 분석을 의뢰하여 진행하였다.

Table 2.

Primers used for PCR amplification for N. lugens

Table 3.

Primers used for PCR amplification for S. furcifera

Pyrosequencing 및 빈도분석

Pyrosequencing의 경우 사용된 각 유전자의 primer 및 증폭된 단편의 크기는 Table 4와 같다. Forward primer와 reverse primer 0.5 μL를 20 μL의 1X Taq enzyme reaction mix를 포함한 reaction mixtures에 넣어 45 cycles 합성했다. PCR 조건은 95^oC에서 15 min 1 cycle; 94^oC 30 sec, 60^oC 30 sec, 72^oC 30 sec 45 cycles; 72^oC 10 min으로 진행하였다(Enzynomics, Daejeon, Korea). PCR은 PyroMark Q48 Advanced Reagents (Qiagen)와 PyroMark Q48 Autoprep System (Qiagen, Hilden, Germany)을 이용하였다.

Table 4.

Primers used for pyrosequencing

결 과

지역별 채집 개체의 저항성 점 돌연변이 발생여부 확인

총 3개 지역에서 채집된 벼멸구 3개 집단과 7개 지역에서 채집된 흰등멸구 15개 집단 그리고 흰등멸구 사육 집단인 RDA 집단에 대한 sequencing을 통한 저항성 점 돌연변이 발생여부를 확인하였다(Table 5, 6). 벼멸구의 경우 nAChR 작용점 돌연변이인 Y151S와 GABA 작용점 돌연변이인 A301S는 확인되지 않았다. AChE 작용점 돌연변이 중 G119A/S와 F331H/C, I332L는 발생하지 않았으나, F/Y330S는 고성(2_GS)와 남해(3_NH) 집단에서 확인되었다. 흰등멸구의 경우 총 16개 집단 중 AChE 작용점 돌연변이인 S298P는 사천(11_SC) 집단에서만 확인되었다. GABA 작용점 돌연변이인 A301N 돌연변이는 사육 집단 RDA와 12개의 채집 집단(진도(6_JD, 7_JD, 8_JD, 9_JD, 10_JD), 사천(11_SC, 12_SC), 태안(13_TA, 16_TA), 고창(15_GC), 보령(17_BR) 그리고 진도(18_JJ)에서 확인되었다. 또 다른 GABA 작용점 돌연변이인 R340Q는 진도(6_JD)와 태안(16_TA) 두 집단에서 확인되었다.

Table 5.

Genotypes by general PCR and frequency (%) by pyrosequencing of point mutations in N. lugens

Table 6.

Genotypes by general PCR and frequency (%) by pyrosequencing of point mutations in S. furcifera

고 찰

본 연구에서는 국내 서해안을 비롯한 남해안 지역에서 채집한 벼멸구와 흰등멸구 야외 집단에 대해 기존에 보고된 약제저항성 작용점에서의 점 돌연변이 발생 유무 및 빈도를 조사하였다. 절지동물문에서 약제 저항성은 두 가지 주요 기작으로 이루어지며, 무독화 효소의 양적 또는 질적 변화를 통한 약제 노출의 감소와 작용점의 돌연변이를 통한 표적 부위의 민감도 변화가 있다(Li et al., 2007; Ffrench-Constant, 2013; Feyereisen, et al., 2015;). 벼멸구의 경우 nAChR의 Y151S가 확인되지 않았으며, 이는 이전에 보고된 연구와 비슷한 결과로 해당 연구에서는 중국 및 인도의 야외 집단 벼멸구에서는 Y151S가 발견되지 않았으며 이는 실내집단에서만 발생하는 것으로 판단된다고 보고되었다(Puinean et al., 2010; Wu et al., 2018). 최근 연구들에 따르면 nAChR 작용점을 가지는 다수의 약제에 대해 무독화 효소 P₄₅₀ monooxygenase, 특히 CYP6AY1과 CYP6ER1의 과발현이 저항성의 주기작으로 고려된다고 보고되었다(Bao et al., 2016; Mao et al., 2019; Liao et al., 2021). AChE의 G119A/S, F/Y330S, F331H/C, I332L의 경우 고성 2_GS와 남해 3_NH 집단에서 F/Y330S만 발생한 것을 확인하였으며, 그 빈도는 각각 68 %와 89%이었다. AChEs 중 AChE1에서 발생하는 살충제 저항성 점 돌연변이는 멸구와 진딧물, 가루이 등 노린재목에서 발견되며(Li and Han, 2004; Alon et al., 2008; Kwon et al., 2012a), carbofuran 저항성 점 돌연변이에 해당하는 G119A, F/Y330S, F331H, I332L의 경우, 국내 야외 집단에 대해 F331H와 I332L만이 생물검정과 상관관계를 갖는 빈도를 보였다고 보고되었다(Kwon et al., 2012b). 또한 chlorpyrifos 저항성 점 돌연변이에 해당하는 G119S, F331C, I332L의 경우, 같은 집단으로부터 단순 누대사육과 chlorpyrifos 처리 누대 사육 집단을 비교한 결과 G119S와 F331C가 저항성에 직접 관여하며 I332L은 앞선 두 점 돌연변이 발현에 의해 생기는 촉매 효율의 위험성을 감소시키고 정상 기능을 유지하는 역할을 한다고 보고되었다(Zhang et al., 2017). 결과적으로 본 연구에서 확보한 야외 집단이 높은 저항성 수준을 갖고 있다고 보기 어렵다고 판단되었다. GABA의 fipronil 저항성 점 돌연변이인 A301S를 확인한 결과 변이되는 염기의 빈도가 모든 집단에서 0%로 저항성이 전혀 나타나지 않았음을 확인하였다. 흰등멸구의 경우 벼멸구에 비해 fipronil 저항성의 빈도가 비교적 높게 나타났다. Fipronil은 벼멸구와 흰등멸구 방제약제로 국내 등록되지 않았으나, 애멸구를 비롯한 몇몇 벼 해충에 등록이 되어 있으므로 간접적으로 살포 될 가능성이 있고(KCPA, 2020), 현재 잔류로 인한 환경오염 및 생태계 문제를 일으켜 전 세계적으로 사용이 중단되고 있다고 보고되었다(Bonmatin et al., 2015). 그러나 2017년 영국에서 진행된 연구에 따르면 A301S 점 돌연변이가 fipronil이 아닌 ethiprole 저항성의 주 기작이며 효소가 관여하지 않는다는 것이 밝혀졌으며, ethiprole은 fipronil에 대한 대체 약제로 국외에서 사용되는 추세이므로 저항성 발달에 유의해야 한다고 판단된다(Garrood et al., 2017; Li et al., 2018). 흰등멸구의 A301N의 경우 진도 4_ JD과 밀양 14_MY 집단을 제외한 모든 집단에서 변이되는 염기의 빈도가 29-63%이었으며, 흰등멸구의 R340Q의 경우 진도 6_JD, 태안 16_TA 집단에서만 변이되는 염기의 빈도가 45-56%로 나타났다. 흰등멸구의 fipronil 저항성은 R340Q와 A301N 의 이중 돌연변이가 A301N 단일 돌연변이보다 더 강한 영향을 끼친다고 보고되었다(Nakao et al., 2012). 따라서 채집된 야외 집단 중 진도 6_JD와 태안 16_TA이 fipronil에 대해 가장 높은 저항성을 보임을 시사하였다. 또한 AChEs의 S298P는 사천 11_SC 집단에서만 변이되는 염기의 빈도가 83%로 나타났다. 해당 점 돌연변이는 2015년 AChE1에서의 발견이 보고되었으나, 이는 감수성 계통과 저항성 계통의 비교를 통한 결과로 chlorpyrifos의 주 기작이라고 보기는 어려우며 추가적인 연구가 필요하다(He et al., 2015). 따라서 채집된 야외 집단의 점 돌연변이를 확인한 결과, 벼멸구에서는 고성과 남해 집단이 carbofuran에 대한 점 돌연변이 F/Y330S만이 발생하였으며, 흰등멸구에서는 chlorpyrifos에 대한 점 돌연변이 S298P는 사천 지역에서만 발생하였다. Fipronil에 대한 점 돌연변이 A301N이 가장 높은 빈도로 밀양을 제외한 대부분의 지역에서 발생하였고, R340Q는 진도와 태안에서 발생하였다.

벼멸구 및 흰등멸구의 저항성 기작은 점 돌연변이 발생과 P₄₅₀의 활성 증가 이외에도 carboxylesterases (COEs), esterase (ESTs), glutathione S-transferases (GSTs), mixed-function oxidases (MFOs) 등의 다양한 무독화 효소의 활성 및 유전자 발현의 증가가 보고되고 있다(Malathi et al., 2017; Zhou et al., 2018; Tang et al., 2021). 따라서 저항성의 주기작을 알기 위해서는 추가적인 연구가 필요하다. 또한 해당 유전자 변이와 GBS(Genotyping-by-sequencing)을 이용한 집단 분석을 통해 지역간의 유연관계 분석이 추가적으로 수행되어야 할 것이다.

Acknowledgments

본 결과물은 농촌진흥청 기후적응기술연구단(PJ01488704) 지원을 받아 연구되었습니다.

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